Der Held, Heinrich von Ofterdingen, fühlt sich zum Dichter berufen. Er sieht in einem Traum die „blaue Blume“. Auf einer Reise von Eisenach nach Augsburg, dem Herkunftsort seiner Mutter, erfährt er in abenteuerlichen, zum Teil ans Märchenhafte grenzenden Begegnungen und Erlebnissen das menschliche Leben in seinen fundamentalen Möglichkeiten und Gestalten. Das alles verdichtet sich in seiner empfindsamen Seele und sucht nach einem Ausdruck im Gedicht und im Lied. Seine Reise wird zunehmend eine Reise nach Innen, eine Reise zur Dichtkunst. „Heinrich war von Natur zum Dichter geboren“, heißt es im 6. Kapitel.
„Mannigfaltige Zufälle schienen sich zu seiner Bildung zu vereinigen ... Alles, was er sah und hörte, schien nur neue Riegel in ihm wegzuschieben und neue Fenster ihm zu öffnen. Er sah die Weite der Welt in ihren großen und abwechselnden Verhältnissen vor sich liegen.“
Die Begegnung mit Klingsohr und dessen Tochter Mathilde, der er verlobt wird, sowie das Märchen von Eros und Fabel schließen die Reifung des Helden zum Dichter ab. Im zweiten Teil sollte die Vollendung des Dichters gezeigt werden, das Fragment bricht jedoch mitten in einem Gespräch mit dem Gärtner Sylvester ab. Am Ende soll Heinrich die blaue Blume finden und sie erlösen. Denn die Blume ist niemand anderes als Mathilde.
